Еще о пользе секса, или Лучше меньше, да лучше

Рассмотрим пример, который показывает, что выигрыш от секса у раздельнополых организмов все равно перевешивает двойные потери в числе потомков. Такой пример нужно подбирать особенно тщательно, потому что нужен хороший контроль . В данном случае нужны две группы организмов (две популяции), одинаковые во всем, кроме одного — способности к сексу. И такие популяции биологам удалось создать.

Биологи из Орегонского университета ( Morran et al., 2009 ) работали с уже знакомым нам червем C. elegans . Эти прекрасные животные словно нарочно созданы для проверки гипотез о пользе секса. Как мы помним, у них нет самок. Популяции состоят из самцов и гермафродитов, причем последних больше. Гермафродиты производят сперматозоиды и яйцеклетки и могут размножаться без посторонней помощи путем самооплодотворения. Самцы производят только сперматозоиды и могут оплодотворять гермафродитов. В результате самооплодотворения на свет появляются только гермафродиты. При перекрестном оплодотворении половина потомства оказывается гермафродитами, половина — самцами. Частота перекрестного оплодотворения в популяциях C. elegans обычно не превышает нескольких процентов. Чтобы определить эту частоту, не нужно следить за интимной жизнью червей — достаточно знать процент самцов в популяции.

У круглых червей Caenorhabditis elegans нет самок, а есть только самцы (вверху) и гермафродиты (внизу) . Гермафродитов можно отличить по тоненькому длинному хвостику.

Следует пояснить, что самооплодотворение — не совсем то же самое, что бесполое (клональное) размножение, однако различия между ними быстро сходят на нет в череде самооплодотворяющихся поколений. После этого потомство перестает отличаться от родителей генетически, точно так же, как и при клональном размножении.

У C. elegans известны мутации, влияющие на частоту перекрестного оплодотворения. Одна из них, xol-1 , смертельна для самцов и фактически приводит к тому, что в популяции остаются только гермафродиты. Другая, fog-2 , лишает гермафродитов способности производить сперму и фактически превращает их в самок. Популяция, в которой все особи несут эту мутацию, становится обычной раздельнополой популяцией, как у большинства животных.

Схема экспериментальной установки. Молодых червей каждого нового поколения помещают в левую половину чашки (белый кружок) . Чтобы добраться до еды (серый овал) , они должны преодолеть барьер. Слабые особи, перегруженные вредными мутациями, не справляются с этой задачей. Из Morran et al., 2009 .

Авторы при помощи классических методов (путем скрещиваний, а не генной инженерии) вывели две породы червей с почти одинаковыми геномами, различающимися только наличием мутаций xol-1 и fog-2 . У первой породы была мутация xol-1 , и нематоды размножались только самооплодотворением. У второй имелась мутация fog-2 , так что эти черви размножались только путем перекрестного оплодотворения. К каждой породе прилагалась третья, лишенная обеих мутаций (дикий тип, ДТ). У ДТ частота перекрестного оплодотворения около 5 %. С этими тройками были проведены следующие две серии экспериментов.

В первой серии проверялась гипотеза о том, что перекрестное оплодотворение помогает избавляться от вредных мутаций. Эксперимент продолжался 50 поколений (червей, разумеется, а не экспериментаторов). Каждое поколение червей подвергалось действию химического мутагена — этилметансульфоната. Это увеличило частоту мутирования в четыре раза. Молодых животных помещали в чашку Петри, разделенную пополам барьером из крохотных кирпичиков (см. рисунок), причем червей сажали в одну половину чашки, а их пища (бактерии E. coli ) находилась в другой половине. Таким образом, чтобы добраться до еды, а значит получить шанс выжить и оставить потомство, черви должны были преодолеть барьер. Тем самым экспериментаторы повысили эффективность очищающего отбора, который отсеивает вредные мутации. В обычных лабораторных условиях эффективность отбора низка, потому что черви окружены пищей со всех сторон. Это позволяет выжить даже очень слабым животным, перегруженным вредными мутациями. В новой экспериментальной установке этой уравниловке был положен конец. Чтобы преодолеть стенку, червь должен быть здоров и крепок.

Ученые сравнивали приспособленность червей до и после эксперимента, т. е. у особей первого и пятидесятого поколения. Червей C. elegans можно хранить в замороженном виде. Это очень удобно. Пока длился эксперимент, выборка червей первого поколения спокойно лежала в морозильнике. Приспособленность измеряли так: червей смешивали в равной пропорции с контрольными червями дикого типа, в геном которых был вставлен ген светящегося белка, и сажали в экспериментальную установку. Животным давали время, чтобы преодолеть барьер и размножиться, а затем определяли процент несветящихся особей в потомстве. Если этот процент увеличился в пятидесятом поколении по сравнению с первым — значит, в ходе эксперимента приспособленность выросла, если уменьшился — значит, имело место вырождение. В результате получилось, что искусственно повышенная скорость мутирования привела к вырождению (снижению приспособленности) всех пород червей, кроме «облигатных перекрестников». Эксперимент показал, что перекрестное оплодотворение — мощное средство борьбы с «генетическим грузом».

Даже тем линиям, у которых мутагенез не был искусственно ускорен, высокая частота перекрестного оплодотворения дала преимущество. В обычных лабораторных условиях это преимущество не проявляется, потому что червям не нужно перелезать через стенки, чтобы добраться до корма. Однако в условиях эксперимента у «облигатных самооплодотворителей» даже без повышения скорости мутирования произошло вырождение.

Кроме того, частота перекрестного оплодотворения у «диких» пород в ходе эксперимента выросла по сравнению с исходными на 5 %. Это, пожалуй, самый важный результат. Он означает, что в жестких условиях преимущество получают особи, размножающиеся путем перекрестного оплодотворения. Их потомство оказывается более жизнеспособным, и поэтому в ходе эксперимента автоматически идет отбор на склонность к перекрестному оплодотворению.

Таким образом, этот эксперимент подтвердил гипотезу о том, что секс выгоден популяции, несмотря на «двойную цену самцов». Он помогает популяции избавляться от вредных мутаций и эффективно приспосабливаться к жизненным неурядицам.

Во второй серии экспериментов проверялось, помогает ли перекрестное оплодотворение вырабатывать адаптации путем накопления полезных мутаций. На этот раз червям, чтобы добраться до пищи, нужно было преодолеть зону, заселенную бактериями Serratia . Эти бактерии, попадая в пищеварительный тракт C. elegans , вызывают у червя смертельное заболевание.

Чтобы выжить, черви должны были либо научиться не глотать вредных бактерий, либо выработать устойчивость к ним. Какой из вариантов они выбрали — неизвестно, но за 40 поколений черви, практикующие секс, отлично приспособились к новым условиям, черви дикого типа приспособились хуже, а облигатные гермафродиты не приспособились совсем: их выживаемость в среде с вредными бактериями осталась на исходном низком уровне. И снова в ходе эксперимента у диких червей увеличилась частота перекрестного оплодотворения.

Таким образом, перекрестное оплодотворение действительно помогает популяции приспосабливаться к меняющимся условиям, в данном случае — к появлению болезнетворного микроба. Тот факт, что в ходе эксперимента у дикого типа увеличилась частота перекрестного оплодотворения, означает, что спаривание с самцами (в противовес самооплодотворению) дает гермафродитам преимущество, перевешивающее «двойную цену», которую им приходится платить, производя на свет самцов.

Как видим, выводы совпадают с результатами экспериментов на дрожжах, в которых тоже было показано, что секс способствует и отбраковке вредных мутаций, и накоплению полезных. Скорее всего, эти два эффекта взаимосвязаны и их не следует противопоставлять друг другу. Секс перетасовывает гены, позволяя отбору «отделять зерна от плевел» — распространять гены с полезными мутациями, одновременно избавляясь от генов с мутациями вредными. Это две стороны одной медали, и какая из них окажется более важной в данном месте и в данное время, зависит от многих факторов, включая темп мутагенеза и благоприятность условий.

Читатель может возразить, что искусственные мутантные популяции и выдуманные для них трудности далеки от реальных природных условий. Но и природа, как показывают натурные исследования, против отказа от самцов, она велит относиться к ним бережно. Это доказывают печально известные факты из истории видов, на которые велась активная охота. Один из таких видов — азиатский сайгак. До середины ХХ века охотники в равной степени выбивали самцов и самок. После снижения численности охоту на этот вид резко ограничили, но браконьеры все равно продолжали отстреливать самцов сайгаков — за их рога отлично платили изготовители эзотерических восточных снадобий. Но отстреливали только лучших самцов с красивыми и большими рогами. Другие, те, что поплоше, оставались, и именно им выпала честь оставлять свои гены потомству. В этом случае проигрыша в числе потомков нет, так как ни самок, ни детенышей не отстреливают. Есть только на первый взгляд эфемерный и не поддающийся количественной оценке ущерб от снижения качества генов, привносимых самцами. Ясно, что в генофонд популяции поступала не самая качественная часть, качественной распоряжались браконьеры. В результате там, где браконьеры хозяйничали особенно активно, стало явным вырождение животных и катастрофическое снижение их численности. Там, где велась регулируемая законная охота, признаков вырождения нет и численность популяций хоть и снизилась в 1970-е годы, но остается относительно стабильной ( Мельников, Сидоров, 2009 ).

Секс против паразитов

Как мы уже знаем, секс особенно полезен в нестабильных условиях. Одним из мощных факторов нестабильности является эволюционная гонка вооружений с паразитами. Эволюционируя, паразиты меняют «условия среды» для своих жертв. Вырабатывая новые адаптации, паразит как бы спихивает жертву вниз с завоеванных ею высот на ландшафте приспособленности. При этом приспособленность жертвы падает, но вероятность появления новых полезных мутаций (защищающих от паразита) повышается. Поэтому многие считают, что именно паразиты не позволяют большинству живых существ отказаться от секса. Нужно помнить, что паразиты вездесущи и вероятность умереть от паразитарных инфекций для многих организмов существенно выше, чем от хищника или несчастного случая.

Паразиты беспрестанно «изобретают» новые способы повышения своей вирулентности, поэтому хозяевам приходится бесконечно совершенствовать способы защиты. К этой ситуации приложима гипотеза Черной Королевы [46], выдвинутая американским палеонтологом Ли ван Валеном в 1970-х годах. Хищники и жертвы, хозяева и паразиты находятся в постоянном соревновании — кто быстрее изобретет новые средства нападения и защиты, у кого они окажутся эффективнее. Стоит одной стороне замедлить свое эволюционное движение, как преимущество получает вторая сторона, а первая проигрывает: популяция теряет численность и вымирает. Половое размножение служит надежным подспорьем в этой гонке вооружений, в коэволюционном процессе.

Гипотеза о том, что именно паразиты «заставляют» организмы неизменно обращаться к сексу, получает все больше подтверждений. Эффективность полового размножения для поддержания устойчивости к инфекциям сначала была показана с помощью моделирования ( Hamilton et al., 1990 ). Но все же факты убедительнее, чем модели.

Первые прямые подтверждения «паразитарной» гипотезы были получены на рыбках пецилиопсисах. Они страдают от паразитических червей — трематод, вызывающих появление на коже белых пятен. Так что степень зараженности легко увидеть и проконтролировать.

В разных прудах обитали пецилиопсисы, размножающиеся как бесполым путем (партеногенетически), так и половым. Самыми зараженными были именно бесполые популяции, а те, кто размножался половым путем, вместе с одним малочисленным бесполым клоном, оказались менее подвержены инфекции. Очевидно, что для противодействия паразитам нужно постоянно разнообразить и обновлять способы защиты, а такую возможность имеют те, кто размножается половым путем. Слабоинфицированный редкий клон также оказался вне «интересов» паразита. Паразиту выгоднее выработать высокую вирулентность к массовому хозяину, чем к экзотическим единицам. Поэтому отбор поддерживал у паразитов такие наследственные изменения, которые позволяли им эффективно заражать массового хозяина, не имеющего возможности быстро приспособиться и противостоять постоянно обновляемым способам заражения.

Природа сама поставила эксперимент, подтвердивший необходимость секса и создаваемого им генетического разнообразия. В 1976 году случилась засуха, пруды — естественные местообитания пецилиопсисов — пересохли. В одном из прудов выжило лишь несколько рыбок. Их потомство впоследствии составило все население пруда. Получилась популяция с очень низким уровнем генетического разнообразия. Рыбки размножались половым путем — но что толку, если гены у всех одинаковые? Пецилиопсисы в этом пруду были сильно заражены трематодами. Но стоило ученым подсадить в пруд нескольких чужеродных и склонных к сексу самок, как ситуация кардинально улучшилась. Генетическое разнообразие рыб повысилось, и рыбы перестали болеть ( Lively et al., 1990 ).

Недавно Курт Лайвли из Университета Индианы и его коллеги представили еще более убедительное доказательство преимуществ секса перед лицом инфекционной опасности. Мало того, ученым удалось показать, что присутствие паразитов делает секс необходимым условием выживания вида ( Morran et al., 2011 ).

Опыты проводились все на том же универсальном объекте — черве C. elegans . В качестве стартовой точки были взяты естественные популяции с уровнем перекрестного оплодотворения около 20 %. Их подвергли воздействию паразита, смертельного для нематоды. Причем воздействие было двух типов. В первом случае популяцию в течение ряда поколений заражали одним и тем же штаммом бактерии, а во втором — отбирали все более вирулентных паразитов. Метод отбора бактерий на вирулентность изящен и прост — паразитов брали с трупов нематод, погибших в течение первых суток. Иными словами, тех, против которых не сработали имеющиеся системы защиты. Первый случай получил в статье условное наименование «эволюция», а второй — «коэволюция». Осталось измерить, как менялась в ряду поколений доля нематод, размножающихся путем перекрестного и самооплодотворения.

Так меняется доля скрещивающихся особей в ряду поколений нематод. Контроль показывает природную популяцию, которую не подвергали действию паразитов; эволюция — природную популяцию поместили в условия стабильной инфекции; коэволюция — нематод подвергли действию паразита, постоянно увеличивающего свою вирулентность. Из Morran et al., 2011 .

Результат оказался в высшей степени предсказуемым. Контрольная популяция поддерживала постоянный, исходный уровень сексуальности. В популяции, в которой вирулентность паразитов оставалась постоянной, в течение первых десяти поколений доля скрещивающихся особей резко увеличилась (до 80 %), а затем вернулась на прежний 20-процентный уровень. Наконец, в популяции, где паразиты эволюционировали, доля скрещивающихся особей за десять поколений тоже достигла отметки 80 %, но после не снизилась, а продолжала увеличиваться. Через 20 поколений она достигла 90 %.

Если популяцию, состоящую только из гермафродитов, лишенных способности к перекрестному оплодотворению и обмену генами, поставить в условия коэволюции, через 20 поколений все черви погибнут. Наоборот, в популяции червей, практикующих только перекрестное оплодотворение, смертность от паразита через 30 поколений оказывается самой низкой.

Таким образом, интенсивный обмен генами, обеспечиваемый половым размножением, определяет способность популяции сопротивляться инфекциям. В условиях постоянного присутствия эволюционирующих паразитов отказ от секса ведет к вымиранию. В данном контексте паразитов можно заменить и хищниками, и конкурентами, и даже изменчивыми абиотическими факторами.